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CONTEÚDOS
Polinizadores e serviços de polinização de cereja (Prunus avium L.)
Siopa et al. 2023
Impacto da paisagem na polinização de cereja (Prunus avium L.)
Siopa et al. 2023
A importância das interações planta-polinizador em plantas ameaçadas
Lopes et al. 2023
Biologia da polinização e fatores globais para a produtividade do mirtilo
Castro 2023
Polinizadores e serviços de polinização de cereja (Prunus avium L.)
Catarina Siopa, João Loureiro, Sílvia Castro
FLOWer Lab, CFE - Universidade de Coimbra
DETERMINAÇÃO DAS COMUNIDADES POLINIZADORAS EM CEREJA
Na cereja, a transferência de grãos de pólen é providenciada essencialmente por insetos polinizadores, sendo este grupo de organismos essencial para a produção da cereja (Siopa et al. 2023) tanto em cultivares auto-incompatíveis como auto-compatíveis.
No âmbito do projeto de Doutoramento de Catarina Siopa, estudos para determinação das comunidades de polinizadores em cereja foram realizados no ano de 2022. Censos de observação de polinizadores foram realizados em 10 pomares que cobrem a área de produção de cereja nesta região (Figura 1).
Figura 1. Mapa com localização dos pomares de cereja estudados em 2022, para determinação das comunidades polinizadoras de cereja.
RESULTADOS PRELIMINARES
Uma grande diversidade de espécies foi encontrada nos diversos pomares estudados (distribuição das comunidades polinizadoras de parte dos pomares estudados dado na Figura 2). A abelha-do-mel (Apis melífera) foi a principal espécie polinizadora encontrada nos pomares de cereja, exceto na zona da Soalheira e Belmonte, onde os abelhões-terrestres foram os principais polinizadores. A abelha-do-mel é uma espécie usualmente manejada na paisagem, explicando em parte os resultados observados.
Figura 2. Constituição relativa das comunidades polinizadoras dos pomares em estudo. Principais características dos pomares e paisagem envolvente indicadas através de ícones (com nomeação na legenda).
Foi observado uma grande comunidade de polinizadores silvestres, com mais de 30 espécies distintas observadas. O principal polinizador silvestre observado foi o abelhão-terrestre (Bombus terrestris, representado a azul-escuro), seguido das abelhas-mineiras (dos quais se incluem espécies de Andrena, representado a verde). Adicionalmente, foram observadas outras espécies polinizadoras de abelhas selvagens (como a abelha- carpinteira), moscas-das-flores e escaravelhos (Figura 3).
Figura 3. Fotografias e identificação (dos nomes comuns) de alguns dos insetos polinizadores observados em cereja nos diversos pomares estudados.
BIBLIOGRAFIA
Siopa, C., Carvalheiro, L., Castro, H., Loureiro, J., Castro, C. 2023. Animal pollinated crops and cultivars – a quantitative assessment of Pollinator Dependence values and evaluation of methodological approaches. Available as pre-print at https://www.authorea.com/users/593706/articles/628570-pollinator-dependence-values-of-animal-pollinated-crops-an-updated-compilation-and-discussion-on-methodological-approaches.
Impacto da paisagem na polinização de cereja (Prunus avium L.)
Catarina Siopa, Ana Afonso, Hugo Gaspar, João Loureiro, Sílvia Castro
FLOWer Lab, CFE - Universidade de Coimbra
Os insetos polinizadores, vetores essenciais na polinização e, consequentemente, produção de cereja (Siopa et al. 2023a), requerem um conjunto de recursos florísticos e de abrigo/nidificação para a manutenção das suas comunidades. Sendo organismos móveis, os polinizadores podem utilizar vários elementos da paisagem para a obtenção destes recursos (Figura 1). Assim, a paisagem e sua constituição representam um elemento com um grande impacto e importância nas comunidades de insetos polinizadores.
Figura 1. Diferentes elementos da paisagem da área da Beira Interior.
No âmbito do projeto de Doutoramento de Catarina Siopa, estudos para determinação do impacto da paisagem nas comunidades de polinizadores de cereja foram realizados no ano de 2022 (Siopa et al. 2023b). Foi realizado o levantamento da abundância e riqueza de espécies dos insetos polinizadores nas flores de cereja através de censos de observação. Foram também levantadas as percentagens de habitat natural e seminatural ao redor dos pomares, num raio de 500 metros dos limites dos pomares estudados. A relação entre as a abundância e riqueza e a percentagem de habitats seminaturais foi estudada.
RESULTADOS PRELIMINARES (adaptado de Siopa et al. 2023b)
As abundâncias variaram entre 110 e 240 visitas por hora. Ao nível de riqueza de espécies, o número de espécie variou entre 18 e 39 espécies polinizadoras distintas observadas nos pomares.
Ao nível da paisagem, umas variedades de tipologias de solo ocorreram ao redor dos pomares, sendo consideradas como zonas seminaturais as florestas diversas (excluindo florestas de eucalipto, pinheiro e invasoras), as pastagens espontâneas ou sem gestão intensiva e os matos (Figura 2). Ao nível de percentagem de zonas seminaturais em redor dos pomares, tivemos uma variação de percentagem entre 6% e 33%.
Figura 2. Representação dos pomares de cereja (Prunus avium) estudados, e dos habitats seminaturais considerados para cálculo da percentagem, matos, floresta diversa e paisagens espontâneas (ou com baixo nível de gestão).
Ambas as abundâncias (Figura 3a) e a riqueza de espécies (Figura 3b) foram positivamente impactadas pela percentagem de habitat seminatural, com impacto significativo observado para a riqueza de espécies polinizadoras (Figura 3b).
Figura 3. Relação entre percentagem de habitat seminatural e a) abundância de polinizadores e b) riqueza de espécies polinizadoras observados nos pomares de cereja.
Semelhante a literatura anterior, as comunidades polinizadoras de cereja são impactadas pela paisagem que rodeia os pomares, com habitats seminaturais estando positivamente relacionados com o aumento das taxas de visita e diversidade de polinizadores. Assim, a proteção e manutenção destes habitats é importante para as comunidades polinizadoras em sistemas agrícolas. Benefícios na produção podem ser observados, mas estudos adicionais serão necessários para testar esta hipótese.
Texto adaptado de Siopa, C., Afonso, A., Gaspar, H., Loureiro, J., Castro, S. 2023. The impact of landscape features on pollination services provided to sweet cherry. Poster apresentado na conferência SCAPE
BIBLIOGRAFIA
Siopa, C., Carvalheiro, L., Castro, H., Loureiro, J., Castro, C. 2023a. Animal pollinated crops and cultivars – a quantitative assessment of Pollinator Dependence values and evaluation of methodological approaches. Available as pre-print at https://www.authorea.com/users/593706/articles/628570-pollinator-dependence-values-of-animal-pollinated-crops-an-updated-compilation-and-discussion-on-methodological-approaches.
Siopa, C., Afonso, A., Gaspar, H., Loureiro, J., Castro, S. 2023b. The impact of landscape features on pollination services provided to sweet cherry. Poster apresentado na conferência SCAPE.
A importância das interações planta-polinizador na ecologia e conservação de plantas ameaçadas
Sara Lopes, João Loureiro, Sílvia Castro
FLOWer Lab, Centre for Functional Ecology – Science for People & the Planet, Associate Laboratory TERRA, Department of Life Sciences, Universidade de Coimbra, Portugal
Na natureza, diferentes organismos interagem, trocando bens e serviços. É que acontece entre algumas plantas e os seus polinizadores. Neste caso, falamos de uma relação mutualista, ou seja, ambas as partes vão beneficiar desta interação: as plantas beneficiam de polinização cruzada, o que lhes permitirá a produção de sementes e, consequentemente, o aumento da sua aptidão reprodutiva; e os polinizadores beneficiam da obtenção de alimento (néctar e pólen) para si e para a sua descendência.
“90% DAS PLANTAS COM FLOR DEPENDEM DE POLINIZADORES PARA FORMAREM FRUTOS E SEMENTES E GARANTIREM A VIABILIDADE DA SUA DESCENDÊNCIA.”
Como consequência das alterações globais e consequente perda de biodiversidade, ocorre a disrupção de redes de interação entre organismos como é o caso das interações entre plantas e polinizadores. A disrupção destas redes de interação é o resultado de diversos desencontros espaciais, temporais, morfológicos e de reconhecimento que acontecem entre as plantas e os seus polinizadores
Figura 1. Potenciais impactos das alterações climáticas nas interações planta-polinizador (Adaptado de Gérard et al., 2020)
Sabendo que cerca de 90% das plantas com flor necessitam de polinizadores para se reproduzirem e que os polinizadores necessitam das plantas para obterem o seu alimento, é urgente impedir a disrupção das redes de interação e evitar o declínio de muitas outras populações de animais com os consequentes efeitos de arrastamento para outras espécies.
Este mutualismo é especialmente relevante na Bacia do Mediterrâneo – um hotspot de biodiversidade – onde as taxas de endemismo e de ameaça são mais elevadas e onde as medidas de conservação são mais urgentes. Infelizmente, na atualidade, estas medidas continuam a ser escassas. Em Portugal, a primeira Lista Vermelha de Flora Vascular de Portugal Continental data de 2020 e inclui informação para 630 espécies, representando um passo fundamental para a sua conservação. Identificam-se como principais ameaças o continuado declínio da qualidade dos habitats e as alterações dos padrões de precipitação.
Neste sentido, tendo em conta a importância do mutualismo planta-polinizador na conservação de plantas ameaçadas, é fundamental:
- conhecer a biologia reprodutiva destas plantas;
- conhecer os seus polinizadores;
- prever de que forma as alterações nos habitats poderão impactar tanto as comunidades de plantas como dos seus polinizadores.
Este trabalho é desenvolvido no âmbito da tese de Doutoramento de Sara Lopes e centra-se no mutualismo planta-polinizador atualmente ameaçado. Tem como principal objetivo explorar os impactos das mudanças na comunidade de polinizadores impulsionadas por fatores de stress globais na ecologia e conservação de plantas ameaçadas.
Figura 2. Xylocopa cantabrita a polinizar Asphodelus bento-rainhae subps. bento-rainhae (EN). Fotografia de Sara Lopes.
Para responder a estas questões, estamos a desenvolver revisões bibliográficas da literatura e a construir bases de dados recorrendo a uma extensa rede de investigadores que trabalham com plantas ameaçadas no âmbito dos trabalhos realizados pelo Grupo de Trabalho 1 da Cost Action ConservePlants. Para além disso, estamos a efetuar levantamentos de campo extensivos dos polinizadores e sistemas de reprodução de plantas ameaçadas e a avaliar estas interações ao longo de um gradiente de perturbação.
Esta informação fornecerá uma base sólida para o desenvolvimento de planos de conservação a nível nacional focando não apenas as plantas ameaçadas, mas também nos seus mutualistas.
BIBLIOGRAFIA
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https://www.iucnredlist.org/
https://listavermelha-flora.pt/
Biologia da polinização e fatores globais para a produtividade do mirtilo
Helena Castro
FLOWer Lab, CFE - Universidade de Coimbra
O mirtilo é uma planta arbustiva pertencente ao género Vaccinium. Este género é composto por cerca de 450 espécies e encontra-se distribuído por várias partes do globo (Song and Hancock, 2011), incluindo Portugal. Em Portugal continental podemos encontrar, em estado selvagem, as espécies V. myrtillus e V. uliginosum. A maior parte dos mirtilos comercializados provém de três grupos principais (Figura 1).
A maior parte da produção em Portugal vem de cultivares dos tipos highbush e, em menor grau rabbiteye.
Figura 1. Principais espécies e grupos de variedades cultivadas.
Os southern highbush contêm cultivares que requerem menos horas de frio para que se dê a diferenciação e quebra de dormência, sendo aptas para cultivo em regiões mais quentes. Os northen highbush requerem maior número de horas de frio sendo geralmente usadas em regiões mais frias. Por esta razão, em Portugal, as cultivares northern highbush são as mais utilizadas nas Regiões Centro e Norte, enquanto a Sul do Tejo são mais comuns a cultivares southern highbush.
Figura 2. Evolução na área de cultivo (esquerda) e na produção (direita) de mirtilo em Portugal entre 2010 e 2021.
A CULTURA DO MIRTILO EM PORTUGAL TEVE UM FORTE AUMENTO AO LONGO DA ÚLTIMA DÉCADA
passando de 534,5 ha em 2013 para 2586,8 ha em 2021, e na produção, passando de 1428,8 em 2013 para 17143,6 em 2021 (INE 2022). Dados para a cultura do mirtilo a nível regional apenas se encontram disponíveis a partir de 2018. Os dados disponíveis para a cultura do mirtilo na região da Beira Interior, mostram uma área de 195 ha plantada com mirtilo em 2018, com uma produção de 496 t. A área plantada com mirtilo sofreu um ligeiro aumento, sendo em 2021 de 223 ha e apresentando uma produção de 678 t (Figura 3).
Figura 3. Evolução na área de cultivo (esquerda) e na produção (direita) de mirtilo na Região da Beira Interior entre 2018 e 2021.
BIOLOGIA FLORAL E REPRODUÇÃO
As flores do mirtilo reúnem-se em inflorescências compostas por 6 a 14 flores, sendo o número de flores por inflorescência dependente da posição do gomo floral no ramo. A diferenciação dos gomos florais ocorre de forma basípeta, o que faz com que os gomos localizados na extremidade do ramo tenham mais tempo para se diferenciarem. Assim, os gomos distais tendem a apresentar maior número de flores. As flores são pêndulas, em forma de urna, geralmente de cor branca ou rosada, e hermafroditas, i.e., têm órgãos femininos e masculinos na mesma flor (Figura 4).
Figura 4. Inflorescência do mirtilo
Os estames, geralmente 10, filamentosos, encontram-se inseridos na base da corola, sendo mais curtos do que o estilete (Vander Kloet, 1988). As anteras possuem dois sacos com tubos dos quais saem as tétradas de pólen (Figura 5). As anteras são poricidas, deiscentes, e requerem vibração para que haja libertação de pólen (Courcelles et al., 2013). Efetivamente, o pólen não é libertado autonomamente das anteras em dias húmidos e nublados, mas num dia quente e solarengo há libertação gradual de pólen, que se acumula nos tubos, sendo libertado quando há movimento da flor (Vander Kloet, 1988).
Figura 5. Secção da flor do mirtilo mostrando as estruturas femininas (estigma e estilete) e masculinas (estames e anteras).
O estigma faz lembrar um funil invertido com uma superfície globosa contendo mucilagem no centro (Figura 5). Esta forma impede que o pólen que cai das anteras chegue à superfície estigmática (Vander Kloet, 1988). A flor do mirtilo produz néctar, encontrando-se os nectários na base da flor, entre a base do estilete e a base dos filamentos, e produz compostos voláteis que são atrativos aos polinizadores (Rodriguez-Saona et al., 2011).
IMPORTÂNCIA DA POLINIZAÇÃO
A polinização (Figura 6) consiste na simples transferência de pólen das estruturas masculinas (anteras) até às estruturas femininas (estigmas). O pólen germina, fertilizando os óvulos presentes no ovário da flor. Após a fertilização os óvulos darão origem às sementes e as paredes do ovário darão origem ao fruto.
A POLINIZAÇÃO ESTÁ LONGE DE SER UM PROCESSO SIMPLES UMA VEZ QUE MUITAS PLANTAS DEPENDEM DE INTERAÇÕES MUTUALISTAS COM ANIMAIS
O mirtilo é uma dessas plantas. A flor em posição invertida, os estames mais curtos do que o estilete e com maturação anterior à do estigma, as anteras poricidas, bem como a forma do estigma, são fatores que não favorecem a autopolinização não assistida. O transporte de pólen é essencial e os polinizadores têm aqui um papel chave. Os polinizadores transportam o pólen entre flores da mesma planta, entre plantas da mesma cultivar e entre plantas de cultivares diferentes.
Figura 6. Esquema ilustrativo do processo de polinização. Imagem adaptada de IPBES 2017.
O mirtilo não possui nenhum mecanismo de auto-incompatibilidade, tendo mesmo uma elevada capacidade de produzir fruto quando recebem pólen da mesma cultivar, em particular nas cultivares do tipo northern highbush. No entanto, a polinização cruzada (pólen proveniente de outras cultivares) permite um aumento do número de frutos vingados e de sementes, bem como um aumento do peso e calibre do fruto, visto existir uma associação entre o número de sementes vingadas e o tamanho do fruto (Dogterom et al., 2000). O estudo por (Dogterom et al., 2000) mostrou que a origem do pólen tem impacto no peso do fruto. Comparando o peso do fruto produzido pela cultivar Bluecrop quando polinizada com pólen da mesma cultivar, com pólen de outra cultivar (Patriot) e uma mistura das duas, os autores observaram um ligeiro aumento do peso do fruto com o uso de pólen de outra cultivar ou mistura, bem como uma diminuição do número de dias até à maturação.
A quantidade de pólen que chega aos estigmas da flor é também importante. O estudo realizado por (Dogterom et al., 2000) mostrou que 10 grãos de pólen foram suficientes para boa produção de fruto, mas para obter frutos com bom peso já foram necessários 125 grãos de pólen. Considerando este valor em conjunto com a avaliação de visitas de polinizadores, os autores concluem que uma visita é insuficiente para atingir o número de grãos de pólen necessários. Os autores concluíram também que os abelhões (género Bombus) conseguem depositar quatro vezes mais grãos de pólen numa só visita, comparativamente à abelha do mel (Apis mellifera).
O NÚMERO DE VISITAS E A IDENTIDADE DO POLINIZADOR SÃO FATORES RELEVANTES NA POLINIZAÇÃO DO MIRTILO
Alguns dos polinizadores de mirtilo reportados na literatura incluem polinizadores dos géneros Bombus, Andrena, Osmia, Anthophora, Halictus e Lasioglossum. Estes géneros existem em Portugal e foram já registados na região da Beira Interior durante as amostragens do projeto CULTIVAR. No âmbito do trabalho que temos vindo a realizar com as cultivares de mirtilo Duke e Bluecrop (Castro et al in press), tivemos oportunidade de observar alguns destes polinizadores a visitar flores do mirtilo (Figura 7).
Figura 7. Polinizadores observados a visitar flores de mirtilo. Esquerda: Bombus terrestris; Centro: espécie de Lasioglossum; Direita: Anthophora plumipes.
Existem diversas cultivares de mirtilo do tipo northen highbush, as quais variam na morfologia floral. Entre os mais cultivados na região Centro incluem-se as cultivares Duke, Bluecrop, Draper, Chandler, Elliot e Liberty. Um estudo em que foi feita a comparação da morfologia floral das cultivares Duke, Bluecrop, Draper e Liberty, mostrou que existem diferenças no diâmetro da abertura da corola, no comprimento da corola, bem como na distância entre as anteras e o estigma (Courcelles et al., 2013).
O TAMANHO E MORFOLOGIA DA FLOR PODEM TER INFLUÊNCIA NA POLINIZAÇÃO
pois condicionam o acesso ao pólen e néctar, podendo constituir uma limitação às espécies de polinizadores que conseguem usar os recursos desta flor e podem encorajar o roubo de néctar. O estudo realizado por Courcelles et al., (2013) observou uma redução nas visitas pela abelha do mel às flores das cultivares Draper, Bluecrop e, em menor grau, Liberty, quando comparadas com a cultivar Duke, sendo que estas apresentavam abertura da corola menor do que Duke.
Diversos estudos mostram que a diversidade de polinizadores é importante. Por exemplo, (Miñarro and García, 2021) observou, para a cultura do mirtilo, que a complementaridade entre a abelha do mel e as abelhas selvagens é importante para a produção. Os autores observaram que existe uma diferenciação sazonal na atividade, com os abelhões a ter maior atividade no início da floração e a abelha do mel a ter maior atividade mais tarde no período de floração. Foram também registadas diferenças na atividade ao longo de um gradiente de temperatura e humidade diário. Isto não é surpreendente visto que alguns polinizadores selvagens (ex. géneros Bombus, Andrena e Osmia) são capazes de manter atividade em condições climatéricas que são desfavoráveis à abelha do mel (Vicens and Bosch, 2000).
Uma comunidade de polinizadores diversa tem maior probabilidade de incluir espécies de diferentes tamanhos, com períodos de atividade distintos, capacidade de continuar ativos em condições climatéricas adversas, permitindo otimizar os serviços de polinização.
Figura 8. Inflorescências as cultivares Duke (esquerda) e Bluecrop (direita)
IMPACTO DAS ALTERAÇÕES CLIMÁTICAS
O mirtilo adapta-se a diversos climas. No entanto, os fatores climáticos têm forte influência na cultura do mirtilo, variando esses efeitos consoante a fase de desenvolvimento da planta. Durante a fase de dormência o fator mais importante é a temperatura, enquanto na vegetativa se juntam diversos fatores, tais como a temperatura, a precipitação, a exposição solar e o vento.
As necessidades de horas de frio (temperaturas abaixo de 7ºC) durante a fase de dormência para que ocorra a completa diferenciação dos gomos florais variam com a cultivar, situando-se entre as 800 e as 1200 horas para as cultivares do tipo “northen highbush” e entre as 150 as 450h para as cultivares do tipo “southern highbush”. O número de horas de frio deve ser atingido antes do fim do inverno sendo que a falta de número suficiente de horas de frio pode resultar em redução no número de flores produzidas e/ou a floração poderá ser heterogénea, i.e., com ramos a florir de forma desordenada e durante mais tempo do que o normal.
AS ALTERAÇÕES CLIMÁTICAS, PODEM AFETAR AS INTERAÇÕES PLANTA POLINIZADOR AO ALTERAR A MORFOLOGIA E DISTRIBUIÇÃO DE PLANTAS E POLINIZADORES, BEM COMO AO ALTERAR AS RECOMPENSAS E ATRATIVOS FLORAIS, QUE PODEM INFLUENCIAR O COMPORTAMENTO DOS POLINIZADORES
Estas alterações nas interações planta-polinizador podem, por sua vez, influenciar a produção de fruto. Por exemplo, a falta de água tende a resultar na produção de menos flores, de flores mais pequenas e com tempo de vida mais curto (Kuppler and Kotowska, 2021). Foi também reportada a diminuição na quantidade e qualidade do néctar e do pólen (Wilson Rankin et al., 2020), ainda que a resposta destes fatores pareça depender da espécie em estudo. A temperatura pode influenciar a fenologia das plantas, podendo originar falta de sincronização da floração com a disponibilidade de polinizadores (Gérard et al., 2020). O número de flores, bem como o seu tamanho e cor, são importantes na atração de polinizadores, enquanto o néctar, o pólen e a morfologia da flor são fatores que influenciam o tipo de polinizador, o tempo que o inseto passa em cada flor e a eficiência da polinização (Parachnowitsch et al., 2019).
O PROJETO: “IMPACTO DAS ALTERAÇÕES CLIMÁTICAS NAS INTERAÇÕES PLANTA-POLINIZADOR E PRODUÇÃO DE MIRTILO”
Grande parte da informação existente provém de estudos realizados em sistemas naturais e não em culturas, o que torna importante compreender de que forma as alterações climáticas podem influenciar a produção de culturas dependentes de polinizadores através de um efeito nas interações planta polinizador. O objetivo do projeto que temos em curso com o mirtilo é perceber como as alterações climáticas, e em particular a falta de água podem influenciar a morfologia floral, recompensas e atrativos florais e as interações planta-polinizador.
Para atingir este objetivo, estão a ser realizadas experiências em condições controladas, usando 48 plantas de mirtilo, 24 da cultivar Duke e 24 da cultivar Bluecrop. Estas foram colocadas em vasos de 6l contendo solo profissional para a cultura do mirtilo foram colocadas no Jardim Botânico da Universidade de Coimbra (Figura 9).
Figura 9. Plantas de mirtilo utilizadas nas experiências.
Metade das plantas de cada cultivar receberão menos água, simulando situações de falta de água, e a outra metade será bem regada, servindo como controlo. Os parâmetros a registar incluem tamanho da flor, volume e quantidade de açúcar do néctar, diversidade polinizadores, sua identidade e número de flores visitadas, bem como o número e peso dos frutos produzidos. Adicionalmente realizaram-se experiências para avaliar a capacidade de produção sem polinizadores.
Os primeiros resultados indicam, que no local de realização da experiência, o principal polinizador é Anthophora plumipes. Indicam também que as cultivares Bluecrop e Duke diferem no tamanho da flor, tendo Duke flores maiores.
Figura 10. Diferenças na abertura da corola entre as cultivares Bluecrop e Duke. Imagem adaptada de Castro et al., 2021.
Os resultados sugerem alguma preferência de Anthophora pelas plantas em condições controlo. Falta ainda terminar trabalho experimental em curso para que possam tirar conclusões a respeito do efeito da falta de água nas interações planta polinizador nas variedades de mirtilo estudadas.
Figura 11. Percentagem de flores visitadas nas cultivares Bluecrop e Duke e polinizador que mais visitou (Anthophora plumipes). Imagem adaptada de Castro et al., 2021.
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